Kirikuriigi ametlikuks asutamise ajaks loetakse aastat 756, mil frankide kuningas Pippin (valitses 751–768) andis Bütsantsilt vallutatud Ravenna eksarhaadi alad paavst Stephanus II (ametis 752–757) võimu alla. Sellega muutus paavst esmakordselt ka riigipeaks. Kirikuriigi piirid muutusid ajaloo jooksul korduvalt, lõpuks jäi selle koosseisu vaid Rooma linn koos Lazio maakonnaga. Kirikuriik likvideeriti 1870. aastal Itaalia ühendamise käigus, selle viimane riigipea oli paavst Pius IX (ametis 1846–1878). Kirikuriigi järglaseks võib pidada 1929. aastal loodud Vatikani riiki, mida kõnekeeles nimetatakse vahel ka paavstiriigiks.